Signalisation calcium et immunité végétale

Thèmes de Recherche

Chez les plantes, l’une des premières réponses observées suite à la perception des stimuli biotiques et/ou abiotiques de leur environnement est une modulation de la concentration en calcium libre ([Ca2+]) dans la cellule. Ces variations de calcium peuvent présenter différentes amplitudes, localisation, durée et ainsi constituer une « signature » spécifique au stimulus initial. Ces signatures et leur décodage font partie intégrante de la signalisation cellulaire qui conduit à des réponses spécifiques des plantes dans des processus développementaux ou en réponses à des stress. Depuis de nombreuses années, l’équipe explore les voies de signalisation dépendante du calcium (mesures des variations de calcium et processus de décodage par une famille de protéines de type calmoduline qui est spécifiques aux plantes, les Calmodulin like- CMLs et leurs cibles. A présent, nos travaux se sont élargis aux étapes de « perception-signalisation » et visent à mieux caractériser le couplage entre la signalisation calcique et des systèmes de perception, par des récepteurs localisés à la membrane plasmique.
Les objectifs de l’équipe visent à explorer les mécanismes de signalisations initiées lors (i) d’interactions entre des plantes et des micro-organismes (pathogènes ou symbiotiques) ainsi (ii) qu’au cours de processus développementaux (architecture racinaire, reproduction chez les plantes). Une particularité de ces activités et également d’évaluer les effets d’un environnement fluctuant (élévation de température) auxquelles doivent faire face les plantes sur ces processus de signalisation

Jusqu’à présent beaucoup de nos approches étaient développées sur l’arabette mais de nouveaux modèles, complémentaires, ont été introduits dans l’équipe pour apporter de nouveaux outils génétiques (Marchantia) et transférer les données acquises sur des plantes d’intérêt (tomate).

Nos objectifs scientifiques sont :
1) D’identifier et de caractériser les systèmes de perception impliquant des récepteurs kinases dans les processus du développement et des interactions plantes-micro-organismes

2) De suivre en temp réel les variations (signatures) cytosoliques et nucléaires du Ca2+ médiées par les récepteurs qui contrôlent le développement des plantes et la réponse au stress au niveau cellulaire et tissulaire

3) de décrypter la contribution des senseurs de calcium (protéines de type calmoduline et leurs cibles) dans la physiologie des plantes avec un focus sur les réponses immunitaires et l’effet de la température

Analyse des variations de calcium

Contacts : Sabine Grat-Simeone, Eugénie Robe, Artemis Perraki, Malick Mbengue, Didier Aldon, Jean-Philippe Galaud

Les cellules végétales répondent à différents stimuli en déclenchant une variation de la concentration de calcium ([Ca2+]) dans le cytosol, ou d’autres compartiments cellulaires comme le chloroplaste, la mitochondrie ou le noyau. La compartimentation du signal calcique, en combinaison avec les autres paramètres tels que la durée, l’intensité, l’origine, la forme et la fréquence des signaux calciques, permet de définir le concept de signature calcique qui attribue à un stimulus donné une variation calcique spécifique.

L’équipe s’est dotée d’outils permettant de suivre en temps réel les variations calciques dans les compartiments cytosolique et nucléaire, en utilisant une sonde calcique naturelle issue de la méduse appelée aequorine et dont le fonctionnement est schématisé ci-dessous :

L’apo-aequorine est capable en présence du chromophore coelenterazine de lier 3 ions calcium. Cette liaison va entrainer un changement conformationnel entrainant une oxydation intramoléculaire et conduisant à l’émission de lumière dans le bleu (468nm) proportionnelle à la concentration en calcium et détectable avec un luminomètre ou une caméra intensifiée.

En utilisant cette approche le groupe a pu mettre en évidence :

  • La contribution du noyau à la définition d’une signature calcique cellulaire
  • L’autonomie, du noyau en matière de perception de signaux externes et de signalisation calcique
  • La possibilité que le noyau contrôle indépendamment, ou en concertation avec le cytosol, la mise en place des réponses impliquant le calcium

En utilisant cette approche le groupe a pu mettre en évidence :

  • La contribution du noyau à la définition d’une signature calcique cellulaire
  • L’autonomie, du noyau en matière de perception de signaux externes et de signalisation calcique
  • La possibilité que le noyau contrôle indépendamment, ou en concertation avec le cytosol, la mise en place des réponses impliquant le calcium

Le développement récent de rapporteurs fluorescents de la [Ca2+] cytoplasmique permet de quantifier les variations transitoires [Ca2+] en temps réel et dans des compartiments cellulaires, dans des tissus/ cellules spécifiques, à l’échelle des organes ou des plantes entières en fonction de l’adressage de la sonde. L’équipe explore actuellement l’utilisation de rapporteurs de calcium très sensibles du type R-GECO et GCAMP pour discriminer et quantifier la propagation du signal Ca2+ au cours des réponses immunitaires, à la suite d’une élévation de température ou lors d’étapes clés de transition développementale (gamétogenèse par exemple).

Collaborations

Le Ru A., Toulouse, France

De Carvalho-Niebel F., Toulouse France

Navarro L, Paris, France

Marc Knight, UK

Evènements de perception chez Marchantia requis pour la symbiose à arbuscules

Contacts : Sabine Grat-Simeone, Eugénie Robe, Didier Aldon, Artemis Perraki, Jean-Philippe Galaud, Malick Mbengue

 Pour acquérir de l’eau et des minéraux, la plupart des plantes terrestres sont capables d’établir la symbiose mycorhizienne à arbuscules (AMS) avec des champignons Glomeromycètes présents dans le sol, et dans laquelle le champignon extrait des nutriments du sol en échange de photosynthétats. Cet échange se produit à l’intérieur des cellules des tissus de l’hôte, au niveau d’une interface formée par les deux partenaires et appelée arbuscule. Cette symbiose a évolué il y a environ un demi-milliard d’années et cette innovation évolutive a joué un rôle clé dans la colonisation des terres émergées par les plantes. L’établissement de l’AMS nécessite des échanges de signaux entre les partenaires et l’activation d’une voie de signalisation végétale où les variations de calcium dans le cytosol et dans le noyau sont cruciales. Bien que les récepteurs de la famille LysM-RLKs soient les meilleurs candidats pour la perception précoce du partenaire fongique, l’étude des LysM-RLKs chez les plantes à fleurs reste difficile sans doute en raison de la redondance génétique conséquente à l’expansion de cette famille de récepteurs chez les plantes modèles classiquement utilisées. Par conséquent, l’identité des complexes de récepteurs régulant les toutes premières étapes de ce dialogue moléculaire est à ce jour inconnue. L’AMS n’est pas limitée aux plantes vasculaires et elle se produit également chez les bryophytes, comme l’hépatique Marchantia paleacea. A notre avantage, Marchantia n’a pas subi de duplications à l’échelle de son génome et présente un mode de vie gamétophyte-dominant. Ces deux points simplifient très souvent les études génétiques en comparaison des angiospermes. En combinant des approches de biologie moléculaire, de génétique et de mesures calciques comme indicateur de l’activation des voies de signalisation chez Marchantia, cet axe de recherche vise à mieux comprendre les premiers événements de signalisation à la base de la symbiose la plus répandue sur Terre.

Étude des processus de signalisation associés aux récepteurs plasmalemmiques qui contrôlent le développement précoce du pollen 

Contacts : Didier Aldon, Sabine Grat-Simeone, Eugénie Robe, Jean-Philippe Galaud, Artemis Perraki

Cet axe de recherche vise à améliorer notre compréhension des récepteurs associés à la membrane plasmique qui régulent le développement des cellules reproductrices mâles des plantes, leur mode d’action et leur interaction avec la signalisation calcique.

Chez les plantes à fleurs, la formation des cellules reproductrices mâles est essentielle pour la production de pollen, le succès de la reproduction et le rendement en grains. Cela nécessite la formation de couches cellulaires sous-épidermiques distinctes dans l’anthère, comme le tapetum, qui est la couche cellulaire entourant les cellules reproductrices qui subiront la méiose pour générer des microspores haploïdes, qui se transformeront ensuite en grains de pollen. Des altérations du développement du tapetum ou des méiocytes sont en général à l’origine de la stérilité mâle.

Chez les plantes, les récepteurs associés à la membrane plasmique, tels que les récepteurs kinases riches en leucine (LRR-RK), perçoivent des signaux extracellulaires et régulent le développement de la plante et sa réponse au stress. L’activation de la signalisation des récepteurs est souvent associée à la génération de signaux Ca2+, importants pour l’amplification et le relais des signaux. Par exemple, il y a de plus en plus de preuves que les protéines de type Calmoduline (CML) peuvent directement rétroagir et réguler l’activation de complexe LRR-RK.

L’objectif de notre recherche est d’améliorer notre compréhension des processus associés aux LRR-RK qui contrôlent le développement précoce du pollen. Plus précisément, nous visons à : 1) identifier de nouveaux complexes de récepteurs agissant dans le tapetum et les méiocytes et caractériser leur rôle et 2) Etablir les premiers liens entre le signal des récepteurs et l’activation des complexes LRR-RK.

La formation du tapetum est un stade de développement particulièrement vulnérable et sensible aux élévations de température, avec de graves conséquences pour la fertilité, la production du pollen, et donc une perte de rendement. Nos activités de recherche visent donc également   à 3) explorer les rôles potentiels de la signalisation LRR-RK et des senseurs calcium (CMLs) dans la régulation de la sensibilité thermique au niveau du tapetum et 4) à fournir des informations sur le paysage transcriptionnel spécifique au tapetum suite à un stress thermique chez Arabidopsis.

Financement acquis :

– ANR JCJC projet “SIGNAL”

– LabEx TULIP New Frontiers projet “RE-HEAT”

– Allocation contrat doctoral de l’EUR TULIP-GS et du LabEx TULIP.

Senseurs calcium et stress environnementaux

Contacts : Sabine Grat-Simeone, Eugénie Robe, Artemis Perraki, Malick Mbengue, Didier Aldon, Jean-Philippe Galaud

 

Le troisième axe de recherche vise à mieux comprendre comment ces variations de calcium sont décodées, amplifiées et relayées à l’échelle cellulaire. Le décodage est effectué par des protéines relais, telles que la calmoduline (CaM) qui régulent l’activité des protéines cibles suite à la liaison au Ca2+. À l’aide d’approches moléculaires et génétiques, notre groupe a révélé l’importance des calmodulines et des protéines apparentées (calmodulines like ou CMLs) et de certaines de leurs cibles qui sont spécifiques aux plantes, dans les réponses au stress. Depuis plusieurs années, nous nous sommes principalement concentrés sur l’importance de la signalisation calcique en réponse aux stimuli biotiques et plus récemment, nous avons étendu nos travaux à d’autres CMLs d’Arabidopsis et de Tomate pour évaluer leur contribution dans les processus de développement et de physiologie des plantes en relation avec des contraintes biotiques et abiotiques. Ces travaux s’inscrivent dans un objectif plus général qui est de mieux comprendre les réponses de défense des plantes aux pathogènes en fonction des changements des conditions environnementales telles que de légères variations de température. En effet, une légère augmentation de la température (3 à 5 ° C) affecte significativement la résistance des plantes aux bactéries, champignons, virus et insectes, mais les données restent fragmentaires. Bien que des travaux aient identifié des régulateurs de ces stress appliqués séparément, nos connaissances des mécanismes permettant aux plantes de répondre simultanément à de multiples attaques biotiques et abiotiques restent à explorer. Les CMLs et leurs cibles étant à la croisée des voies de signalisation biotiques et abiotiques et de processus du développement, nos objectifs sont de déchiffrer et de comprendre leur contribution dans différents processus en utilisant différentes espèces végétales pour répondre à la fois (i) aux questions fondamentales soulevées (Arabidopsis) et (ii) à transférer les résultats acquis aux plantes d’intérêt agronomique (tomate). Ce projet répond également aux objectifs du Labex « TULIP » en révélant l’importance de la signalisation calcique et des effets de l’environnement sur le développement des plantes et dans les interactions plante-microorganisme.

Collaborations :

– Richard Berthomé, Toulouse, France  

– Xiaoyang Zhu, Guangzhou, South China Agricultural University, Chine

– Wayne Snedden, Kingston, Canada.

– Axel Mithöfer, Iena, Allemagne

– Marc Knight, UK

– Participation au « réseau résistance des plantes » coordonné par JB Morel et L Deslandes

Membre du Groupement d’Intérêt Scientifique « Biotechnologies Vertes » (GIS BV)

– Réseau Impact of ENvironment on plant immunity and pathogen VIrulencE (ENVIE) coordonné par R Berthomé et M Fagard

– Contrat doctoral de l’EUR TULIP-GS et de la Région Occitanie

Publications

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Vernié, T., Rich M., Pellen T., Teyssier E., Garrigues V., Chauderon L., Medioni L., van Beveren F., Libourel C., Keller J., Girou C., Lefort C., Le Ru A., Reinhardt D., Kodama K., Shimazaki S., Morel P., Kyozuka J., Mbengue M., Vandenbussche M., Delaux P.M. Conservation of symbiotic signalling across 450 million years of plant evolution. (2024) doi:10.1101/2024.01.16.575147. Preprint.

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Thèses

Thèses achevées

Amandine Lucchin (2019-2023) Caracterisation fonctionnelle du senseur de calcium AtCML8 dans le développement d’Arabidopsis thaliana.

Julie mazard (2018-2021) Role de la proteine de signalisation du calcium CML8 dans la reponse d’Arabidopsis thaliana à de multiples stress: implication dans l’immunité contre plusieurs pathogenes et importance de l’auxine.

Ambroise Testard (2014-2017) Rôle de la glycéraldéhyde 3-phosphate déshydrogénase nucléaire lors de mise en place de la mort cellulaire induite par les sphingolipides chez les végétaux.

Manon Perez (2014-2017) Analyse de la contribution de PRR2, un facteur de transcription de type GARP, dans la physiologie des plantes.

Mélanie Ormancey (2016) Signalisation calcique et protéines 14-3-3s dans la mort cellulaire induite par les sphingolipides chez les végétaux.

Xiaoyang Zhu (2016) Contribution de CML8 et CML11, deux « Calmodulin-like proteins » d’Arabidopsis thaliana dans les réponses aux stress.

Mouna Ghorbel (2015) Signalisation calcique et tolérance du blé aux stress abiotiques : rôles des calmodulines dans la modulation d’une MAPK Phosphatase (TMKP1). Thèse en co-tutelle (JP Galaud et M Hanin, Sfax, Tunisie)

Cécilia Cheval (2013) Contribution d’une « Calmodulin-like protein » CML9, et de son partenaire, le facteur de transcription de type GARP PRR2, à la mise en place des réactions de défense chez Arabidopsis thaliana.

Elsa Prigent (2013) Les protéines 14-3-3 et leurs cibles dans la voie de signalisation conduisant à la mort cellulaire programmée en réponse aux sphingolipides : régulation par le calcium.

Louis-Jérôme Leba (2011) Contribution d’AtCML9 aux réactions de défense mises en place en réponse à des stress biotiques chez Arabidopsis thaliana.

Daniel Da Silva (2011) Rôle du compartiment nucléaire dans la signalisation conduisant à la mort cellulaire en réponse aux sphingolipides chez des cellules de tabac BY2.

Yann Aubert (2011) Analyse fonctionnelle de deux protéines de liaison au calcium (AtCML9 et RD20) dans les réponses aux contraintes hydriques chez Arabidopsis thaliana.

Nicolas Amelot (2010) Couplage entre signalisation calcique et modulation du transcriptome en réponse à la cryptogéine chez le tabac. (en co-direction avec l’équipe « Régulation transcriptionnelle »).

Christophe Lachaud (2010) Mort cellulaire induite par les sphingolipides et signalisation calcique chez les végétaux.

Alexandre Perochon (2010) Signalisation calcium chez les plantes : Identification et caractérisation de partenaires de CML9, une protéine réceptrice des signaux calciques, impliquée dans les réponses aux stress de l’environnement chez Arabidopsis thaliana.

Fabienne Magnan (2007) Analyse fonctionnelle d’une protéine de type calmoduline d’Arabidopsis thaliana (AtCML9). Rôle dans les réponses des plantes aux contraintes de l’environnement.

Tou-Cheu Xiong (2005) Le noyau de la cellule végétale est-il autonome en matière de signalisation calcique ?

Elian Perruc (2004) Signalisation calcium chez les végétaux : Caractérisation d’une protéine affine à la calmoduline impliquée dans les réponses aux contraintes de l’environnement.

Frédéric Masclaux (2004) Analyse fonctionnelle d’une famille de protéines membranaires (AtBP-80) chez Arabidopsis thaliana : Recherche, obtention et caractérisation de mutants.

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